Survey on Angiostrongylus cantonensis infection in common snails in Yunnan Province from 2017 to 2022

doi:10.12140/j.issn.1000-7423.2023.04.011

Abstract

Abstract:

Objective To investigate the prevalence and characteristics of Angiostrongylus cantonensis infection in snails in parts of Yunnan Province. Methods Fresh snails were collected in the counties (districts) of 16 prefectures (cities) in Yunnan Province from public places, wild environment, farmers' markets, and the food material sold in restaurants, during April to October every year in 2017—2022. Each snail sample weights approximately 1 kg. Suspected larvae were observed and identified for species under optical microscope by enzyme digestion method, and the third-stage larvae of A. cantonensis were detected. Results A total of 2 402 samples of snails were collected and examined from 2017 to 2022, among them, 217 samples were found positive, with a total positive rate of 9.03%. The positive rate of snails collected in different years showed a decreasing trend year by year. The highest positive rate was seen in 2018 (15.05%) and the lowest rate was seen in 2022(3.36%) (χ² = 55.427, P < 0.01). Among different snails, the Achatina folia infection rate was the highest, reaching 47.06% (88/187), followed by Pomacea canaliculata (7.89%, 50/634), the infection rates in Bellamya aeruginosa and Cipangopaludina cahayensis were 4.57% (54/1 181) and 6.25% (25/400), respectively (χ² = 362.406, P < 0.01). A. cantonensis was detected in snail samples from 15 cities in the province except for Nujiang prefecture, and the positive rate of A. cantonensis in samples collected from Honghe prefecture was the highest, with 19.75% (63/319), followed by Xishuangbanna (19.69%, 51/259), Pu'er (9.52%, 12/126), Yuxi (9.09%, 16/176), etc (χ² = 123.135, P < 0.01). In different sampling environments, the snail-positive rate was the highest in public places such as parks, which was 33.33% (28/84), in field environments such as fields and rivers, which was 17.61% (50/284), in farmers' markets, which was 6.94% (130/1 872), and in restaurants, which was 5.56 (χ² = 98.076, P < 0.01). Among the snail samples collected in different months, the A. cantonensis positive rate was the highest in June, accounting for 50.00% (14/28). The lowest was 4.36% (18/413) in May (χ² = 117.157, P < 0.01). Conclusion A. cantonensis infection was found in fresh snails collected from wild environment and commercial markets in Yunnan Province among which A. fulica and P. canaliculata showed higher infection rate.

Key words: Angiostrongylus cantonensis, Snail, Positive rate, Investigation and analysis, Yunnan

CLC Number:

R383.1

ZHANG Juan, TAO Hong, LI Yanzhong, WANG Tingting, YANG Jingjing, XIANG Yibin, CHEN Yishan, ZHOU Xiaomei. Survey on Angiostrongylus cantonensis infection in common snails in Yunnan Province from 2017 to 2022[J]. CHINESE JOURNAL OF PARASITOLOGY AND PARASITIC DISEASES, 2023, 41(4): 464-469.

Figures/Tables 5

Table 1

Table 2

Table 3

Prevalence of Angiostrongylus cantonensis in snails from different regions from 2017 to 2022 in Yunnan Province

采样地区 Sampling area	总检测数 Total no. examined	总阳性数（总阳性率/%) Total no. positive (Total positive rate/%)	2017		2018年		2019		2020		2021		2022
采样地区 Sampling area	总检测数 Total no. examined	总阳性数（总阳性率/%) Total no. positive (Total positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)
保山 Baoshan	130	7 （5.38）	0	0 （0）	30	5 （16.67）	20	1 （5.00）	30	1 （3.33）	20	0 （0）	30	0 （0）
楚雄 Chuxiong	121	2 （1.65）	0	0 （0）	20	2 （10.00）	21	0 （0）	40	0 （0）	20	0 （0）	20	0 （0）
大理 Dali	212	18 （8.49）	42	2 （4.76）	30	9 （30.00）	30	4 （13.33）	50	1 （2.00）	30	2 （6.67）	30	0 （0）
德宏 Dehong	181	10 （5.52）	21	3（14.29）	30	2 （6.67）	20	2 （10.00）	50	3 （6.00）	30	0 （0）	30	0 （0）
迪庆 Diqing	30	1 （3.33）	0	0 （0）	10	1 （10.00）	0	0 （0）	10	0 （0）	10	0 （0）	0	0 （0）
红河 Honghe	319	63 （19.75）	80	16 （20.00）	83	27 （32.53）	30	4 （13.33）	54	8（14.81）	37	8（21.62）	35	0 （0）
昆明 Kunming	204	7 （3.43）	32	1 （3.13）	30	3 （10.00）	30	0 （0）	52	2 （3.85）	30	0 （0）	30	1 （3.33）
丽江 Lijiang	90	1 （1.11）	0	0 （0）	20	1 （5.00）	20	0 （0）	30	0 （0）	20	0 （0）	0	0 （0）
临沧 Lincang	139	9 （6.47）	0	0 （0）	31	2 （6.45）	24	3 （12.50）	41	2 （4.88）	21	1 （4.76）	22	1 （4.55）
怒江 Nujiang	40	0 （0）	0	0 （0）	10	0 （0）	0	0 （0）	20	0 （0）	10	0 （0）	0	0 （0）
普洱 Pu'er	126	12 （9.52）	0	0 （0）	30	1 （3.33）	46	6 （13.04）	0	0 （0）	30	3 （10.00）	20	2 （10.00）
曲靖 Qujing	110	3 （2.73）	0	0 （0）	20	0 （0）	20	2 （10.00）	30	0 （0）	20	1 （5.00）	20	0 （0）
文山 Wenshan	120	5 （4.17）	0	0 （0）	30	1 （3.33）	20	2 （10.00）	30	1 （3.33）	20	1 （5.00）	20	0 （0）
西双版纳 Xishuangbanna	259	51 （19.69）	52	11（21.15）	57	14 （24.56）	30	4 （13.33）	60	14（23.33）	30	3 （10.00）	30	5（16.67）
玉溪 Yuxi	176	16 （9.09）	0	0 （0）	67	8 （11.94）	29	1 （3.45）	40	5 （12.50）	20	0 （0）	20	2 （10.00）
昭通 Zhaotong	145	12 （8.28）	0	0 （0）	60	8 （13.33）	20	2 （10.00）	30	2 （6.67）	15	0 （0）	20	0 （0）
合计 Total	2 402	217 （9.03）	227	33（14.54）	558	84 （15.05）	360	31 （8.61）	567	39（6.88）	363	19（5.23）	327	11（3.36）

Table 3

Table 4

Table 5

References 29

[1]	Jarvi S, Prociv P. Angiostrongylus cantonensis and neuroangiostrongyliasis (rat lungworm disease): 2020[J]. Parasitology, 2021, 148(2): 129-132. doi: 10.1017/S003118202000236X
[2]	Barratt J, Chan D, Sandaradura I, et al. Angiostrongylus cantonensis: a review of its distribution, molecular biology and clinical significance as a human pathogen[J]. Parasitology, 2016, 143(9): 1087-1118. doi: 10.1017/S0031182016000652 pmid: 27225800
[3]	Zhao YB, Li TM, Guo YH. Progress of researches on techniques for detection of Angiostrongylus cantonensis in intermediate host snails[J]. Chin J Schisto Control, 2023, 35(3): 313-316. (in Chinese)
	(赵永波, 李天美, 郭云海. 中间宿主螺类感染广州管圆线虫检测技术研究进展[J]. 中国血吸虫病防治杂志, 2023, 35(3): 313-316.)
[4]	Xing WM, Lu YJ. Analysis of infection and epidemic factors of Angiostrongylus cantonensis in China from 1968 to 2017[J]. Bull Dis Control Prevent China, 2018, 33(6): 38-43. (in Chinese)
	(邢维媚, 芦亚君. 1968—2017年我国广州管圆线虫感染及流行因素分析[J]. 疾病预防控制通报, 2018, 33(6): 38-43.)
[5]	Zhang RY, Xie XL, Fang YY. Analysis of 58 cases of Angiostrongylus cantonensis in Fujian Province[J]. Strait J Prev ent Med, 2017, 23(1): 27-29. (in Chinese)
	(张榕燕, 谢贤良, 方彦炎. 福建省58例广州管圆线虫病分析[J]. 海峡预防医学杂志, 2017, 23(1): 27-29.)
[6]	Deng ZH, Zhang QM, Lin RX, et al. Survey on the focus of Angiostrongylus cantonensis in Guangdong Province[J]. Chin J Parasitol Parasit Dis, 2010, 28(1): 12-16. (in Chinese)
	(邓卓晖, 张启明, 林荣幸, 等. 广东省广州管圆线虫病疫源地调查[J]. 中国寄生虫学与寄生虫病杂志, 2010, 28(1): 12-16.)
[7]	Li TM, Fang W, Li KR, et al. Infection monitoring of Angiostrongylus cantonensis in Dali city, 2013—2014[J]. Parasitoses Infect Dis, 2016, 14(2): 67-70. (in Chinese)
	(李天美, 方文, 李科荣, 等. 2013—2014年大理市广州管圆线虫感染状况监测结果[J]. 寄生虫病与感染性疾病, 2016, 14(2): 67-70.)
[8]	Jiang JY, Du ZW, Wang LB. The prevalence of Angiostrongylus cantonensis in Yunnan Province[J]. J Pathog Biol, 2012, 7(4): 316-317, 322. (in Chinese)
	(姜进勇, 杜尊伟, 汪丽波. 云南省广州管圆线虫病流行现状概述[J]. 中国病原生物学杂志, 2012, 7(4): 316-317, 322.)
[9]	Zhang Y, Lv S, Yang K, et al. The first national survey on natural nidi of Angiostrongylus cantonensis in China[J]. Chin J Parasitol Parasit Dis, 2009, 27(6): 508-512. (in Chinese)
	(张仪, 吕山, 杨坤, 等. 我国广州管圆线虫自然疫源地分布首次调查[J]. 中国寄生虫学与寄生虫病杂志, 2009, 27(6): 508-512.)
[10]	Zhang J, Li Y, Zhu AY, et al. A meta-analysis of prevalence of Angiostrongylus cantonensis infection among snail intermediate host in China from 2010 to 2021[J]. J Prevrnt Med Inf, 2022, 38(12): 1617-1625. (in Chinese)
	(张骥, 李杨, 朱爱娅, 等. 2010—2021年我国广州管圆线虫螺类中间宿主感染率的Meta分析[J]. 预防医学情报杂志, 2022, 38(12): 1617-1625.)
[11]	(National Health and Family Planning Commission, China Food and Drug Administration. National food safety standard-Food Microbiological Examination-General: GB 4789.1—2016[S]. Beijing: Standards Press of China, 2017. (in Chinese)
	(国家卫生和计划生育委员会,(国家食品药品监督管理总局. 食品安全国家标准食品微生物学检验总则: GB 4789.1—2016[S]. 北京: 中国标准出版社, 2017.)
[12]	Guo YH, Zhang Y, Lu S, et al. Monitoring of angiostrongylus cantonensis and new discovery of natural foci in Yunnan in 2011[C]// Summary of the 9th member congress and the 15th symposium of the shellfish branch of the Chinese Society of Zoology and the Chinese Society of Marine and Limnology. Guangzhou, 2011: 54. (in Chinese)
	(张仪, 吕山, 胡玲, 等. 云南2011年广州管圆线虫病监测与自然疫源地新发现[C]// 中国动物学会•中国海洋湖沼学会贝类学分会第九次会员代表大会暨第十五次学术讨论会会议摘要集. 广州, 2011: 54.)
[13]	Li FH, Zhou XM, Li YZ, et al. Investigation on epidemic focus of angiostrongyliasis cantonensis in Yunnan Province, China[J]. J Pathog Biol, 2008, 3(1): 53-56, 18. (in Chinese)
	(李富华, 周晓梅, 李彦忠, 等. 云南省广州管圆线虫病自然疫源地调查[J]. 中国病原生物学杂志, 2008, 3(1): 53-56, 18.)
[14]	Wang LB, Jiang JY, Du ZW, et al. Investigation of the distribution of species hosting Angiostrongylus cantonensis and the prevalence of infection in Yunnan Province[J]. J Pathog Biol, 2015, 10(9): 830-832. (in Chinese)
	(汪丽波, 姜进勇, 杜尊伟, 等. 云南省广州管圆线虫宿主分布及感染情况调查[J]. 中国病原生物学杂志, 2015, 10(9): 830-832.)
[15]	Wang LB, Du ZW, Jiang JY et al. Investigation of Angiostrongylus cantonensis[J]. Chin J Vector Biol Control, 2010, 21(05): 496-497. (in Chinese)
	(汪丽波, 杜尊伟, 姜进勇, 等. 云南省广州管圆线虫病疫源地调查[J]. 中国媒介生物学及控制杂志, 2010, 21(5): 496-497.)
[16]	Wu YP, Zhao K, Li RZ, et al. Analysis of results of 2018—2021 infection of fresh snails in Dali city with Angiostrongylus cantonensis[J]. Mod Food, 2022, 28(15): 209-212. (in Chinese)
	(吴艳萍, 赵凯, 李瑞忠, 等. 2018—2021年大理市鲜活螺感染广州管圆线虫结果分析[J]. 现代食品, 2022, 28(15): 209-212.)
[17]	Ran Z, Lu N, Yang YM. A summary of research on Pomacea canaliculata in Yunnan Province[J]. Med Recapitul, 2019, 25(3): 485-489. (in Chinese)
	(冉甄, 卢娜, 杨亚明. 云南省福寿螺的研究概述[J]. 医学综述, 2019, 25(3): 485-489.)
[18]	Guo YH, Zhang Y. Progress in the investigation of Angiostrongylus cantonensis intermediate host snails[J]. J Trop Dis Parasitol, 2022, 20(4): 185-190, 196. (in Chinese)
	(郭云海, 张仪. 广州管圆线虫中间宿主螺类调查研究进展[J]. 热带病与寄生虫学, 2022, 20(4): 185-190, 196.)
[19]	Zhang J, Li Y, Yao DC, et al. Prevalence of Angiostrongylus cantonensis infection among rodents, the definitive host in mainland China: a meta-analysis[J]. Chin J Zoonoses, 2021, 37(3): 252-258. (in Chinese)
	(张骥, 李杨, 姚丹成, 等. 中国大陆广州管圆线虫鼠类终末宿主感染率的Meta分析[J]. 中国人兽共患病学报, 2021, 37(3): 252-258.)
[20]	Yan L, Li Y, Yang SR, et al. Prevalence of Angiostrongylus cantonensis infection in snails in some southern of China[J]. Chin J Zoonoses, 2019, 35(11): 1063-1067. (in Chinese)
	(闫琳, 李莹, 杨舒然, 等. 我国南方部分地区螺类感染广州管圆线虫的调查分析[J]. 中国人兽共患病学报, 2019, 35(11): 1063-1067.)
[21]	Zhang J, Li Y, Zhu AY, et al. A Meta-analysis of prevalence of Angiostrongylus cantonensis infection among snail intermediate host in China from 2010 to 2021[J]. J Prevent Med Inf, 2022, 38(12): 1617-1625. (in Chinese)
	(张骥, 李杨, 朱爱娅, 等. 2010—2021年我国广州管圆线虫螺类中间宿主感染率的Meta分析[J]. 预防医学情报杂志, 2022, 38(12): 1617-1625.)
[22]	Li TM, Chen F, Fang W, et al. Analysis of Angiostrongylus cantonensis cases in Dali from 2010 to 2016[J]. J Trop Dis Parasitol, 2017, 15(3): 167-169. (in Chinese)
	(李天美, 陈凤, 方文, 等. 2010—2016年大理地区广州管圆线虫病监测病例分析[J]. 热带病与寄生虫学, 2017, 15(3): 167-169.)
[23]	Deng ZJ, Chen ZH, Liu H. Analysis of epidemic characteristics of Guangzhou tubular strongyloides in 44 cases in Kunming[J]. Trop Med China, 2011, 11 (12): 1494-1495. (in Chinese)
	(邓智杰, 陈志辉, 刘宏. 昆明市44例广州管圆线虫病流行特征分析[J]. 中国热带医学, 2011, 11(12): 1494-1495.)
[24]	Lv S, Zhang Y, Wang XH, et al. Experimental study on compatibility of three species of freshwater snails with Angiostrongylus cantonensis[J]. Chin J Parasitol Parasit Dis, 2006, 24(4): 277-280. (in Chinese)
	(吕山, 张仪, 王显红, 等. 三种淡水螺与广州管圆线虫相容性的实验研究[J]. 中国寄生虫学与寄生虫病杂志, 2006, 24(4): 277-280.)
[25]	Hu QA, Zhang Y, Guo YH, et al. Investigation of Pomacea canaliculata and rodent densities and their infection status with Angiostrongylus cantonensis in Nan'ao Island of Guangdong Province[J]. Chin J Parasitol Parasit Dis, 2017, 35(3): 239-245. (in Chinese)
	(胡求安, 张仪, 郭云海, 等. 广东省南澳岛福寿螺和鼠类密度及其广州管圆线虫感染现状调查[J]. 中国寄生虫学与寄生虫病杂志, 2017, 35(3): 239-245.)
[26]	Tian XY, Lu QS, Zhou LF, et al. Killing effects of different temperature on infective larvae of Angiostrongylus cantonensis[J]. J Trop Med, 2010, 10(2): 163-166. (in Chinese)
	(田旭岩, 卢勤声, 周丽芬, 等. 不同温度对广州管圆线虫感染期幼虫的杀灭作用[J]. 热带医学杂志, 2010, 10(2): 163-166.)
[27]	Zhang J, Li Y, Yao DC, et al. Prevalence of Angiostrongylus cantonensis infection among rodents, the definitive host in mainland China: a Meta-analysis[J]. Chin J Zoonoses, 2021, 37(3): 252-258. (in Chinese)
	(张骥, 李杨, 姚丹成, 等. 中国大陆广州管圆线虫鼠类终末宿主感染率的Meta分析[J]. 中国人兽共患病学报, 2021, 37(3): 252-258.)
[28]	Li GC, Wang YJ, Lu L, et al. National surveillance report on rodents in China, 2019[J]. Chin J Vector Biol Control, 2020, 31(4): 389-394. (in Chinese)
	(李贵昌, 王玉姣, 鲁亮, 等. 2019年全国鼠类监测报告[J]. 中国媒介生物学及控制杂志, 2020, 31(4): 389-394.) doi: 10.11853/j.issn.1003.8280.2020.04.002
[29]	Yan DM, Wang YJ, Li GC, et al. National vectors surveillance report on rodents in China, 2016[J]. Chin J Vector Biol Control, 2019, 30(2): 123-127. (in Chinese)
	(闫冬明, 王玉姣, 李贵昌, 等. 2016年全国鼠类监测报告[J]. 中国媒介生物学及控制杂志, 2019, 30(2): 123-127.) doi: 10.11853/j.issn.1003.8280.2019.02.002

年份 Year	总检测数 Total no. examined	福寿螺 Pomacea canaliculata		环棱螺 Bellamya aeruginosa		褐云玛瑙螺 Achatina fulica		中华圆田螺 Cipangopaludina cahayensis
年份 Year	总检测数 Total no. examined	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)
2017	227	84	11（13.10）	68	1（1.47）	32	18（56.25）	43	3（6.89）
2018	558	140	15（10.71）	284	30（10.56）	37	28（75.68）	97	11（11.34）
2019	360	112	11（9.82）	149	10（6.71）	17	4（23.53）	82	6（7.32）
2020	567	116	7（6.03）	360	9（2.50）	32	20（62.50）	59	3（5.08）
2021	363	92	3（3.26）	153	4（2.61）	39	10（25.64）	79	2（2.53）
2022	327	90	3（3.33）	167	0（0）	30	8（26.67）	40	0（0）
合计Total	2 402	634	50（7.89）	1 181	54（4.57）	187	88（47.06）	400	25（6.25）

年份 Year	总检测数 Total no. examined	农贸市场 Farmers'market		餐饮店 Restaurants		公共场所 Public place		野外环境 Wild environment
年份 Year	总检测数 Total no. examined	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)
2017	227	180	15（8.33）	0	0（0）	0	0（0）	47	18（38.3）
2018	558	418	51（12.20）	82	7（8.54）	31	22（70.97）	27	4（14.81）
2019	360	290	23（7.93）	17	2（11.76）	0	0（0）	53	6（11.32）
2020	567	477	24（5.03）	34	0（0）	1	1（100）	55	14（25.45）
2021	363	286	10（3.50）	17	0（0）	25	3（12.00）	35	6（17.14）
2022	327	221	7（3.17）	12	0（0）	27	2（7.41）	67	2（2.99）
合计Total	2 402	1 872	130（6.94）	162	9（5.56）	84	28（33.33）	284	50（17.61）

月份 Month	总检测数 Total no. examined	总阳性数（总阳性率/%) Total no. positive (Total positive rate/%)	2017		2018		2019年		2020年		2021		2022
月份 Month	总检测数 Total no. examined	总阳性数（总阳性率/%) Total no. positive (Total positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)	检测数 No. examined	阳性数（阳性率/%) No. positive (Positive rate/%)
4	422	35（8.29）	52	1（1.92）	213	26（12.21）	157	8（5.10）	0	0（0）	0	0（0）	0	0（0）
5	413	18（4.36）	23	3（13.04）	26	2（7.69）	10	0（0）	0	0（0）	188	7（3.72）	166	6（3.61）
6	28	14（50.00）	0	0（0）	28	14（50.00）	0	0（0）	0	0（0）	0	0（0）	0	0（0）
7	511	64（12.52）	0	0（0）	221	31（14.03）	158	18（11.39）	132	15（11.36）	0	0（0）	0	0（0）
8	805	53（6.58）	88	11（12.50）	44	2（4.55）	9	1（11.11）	379	23（6.07）	160	12（7.5）	125	4（3.20）
9	145	11（7.59）	12	5（41.67）	0	0（0）	26	4（15.38）	56	1（1.79）	15	0（0）	36	1（2.78）
10	78	22（28.21）	52	13（25.00）	26	9（34.62）	0	0（0）	0	0（0）	0	0（0）	0	0（0）
总计Total	2 402	217（9.03）	227	33（14.54）	558	84（15.05）	360	31（8.61）	567	39（6.88）	363	19（5.23）	327	11（3.36）